温顺的开花植物，如何演化成了凶残的肉食者？

19世纪末，关于杀人植物的骇人传闻遍地四起。在荒僻之地，恐怖且张牙舞爪的树攫住并吞食毫不警觉的旅人。疯狂的学者用生牛排喂养茅膏菜和猪笼草，直到这些贪婪的家伙转过头来把他们也一并吃掉。

亚瑟·柯南·道尔（Arthur Conan Doyle）年轻时写过一个小奇谈，里面就提到了人们最爱的食肉植物——捕蝇草（the Venus flytrap，学名：Dionaea muscipula），相关的描写更接近科学。尽管他笔下的捕捉器有着不真实的大小，大到足以捕获并吞食一个人，但根据最新的植物学发现可知，他准确描述了捕蝇草的捕虫方式——双叶陷阱（two-lobed traps），还有它们彻底消化猎物的过程。而食肉或食人植物能够风靡一时，其中还有达尔文（Charles Darwin）的功劳。

在达尔文之前，大多数人不愿相信植物会吃动物。这种事情有违自然阶序。可移动的动物有进食行为，植物是食物并且不能移动。如果植物杀害过其他生物，必定是出于自卫或者偶然为之。达尔文用16年的时间一丝不苟地进行实验，结果表明事实与我们的假设相反。他证明了，一些植物的叶片已经演化出精巧独特的结构，不仅能够捕捉昆虫和其他小生物，还能消化并吸收它们的尸体分解时所释放的营养成分。

1875年，达尔文出版了《食虫植物》（ Insectivorous Plants）一书，他在书中详尽地记述了自己的发现。1880年，他发表了另一本打破人们幻想的书：《植物运动的力量》（The Power of Movement in Plants）。植物能够移动并猎杀这一事实不仅使恐怖小说成为广受欢迎的创作类别，还激发了一代又一代生物学家的研究渴望：想要了解这些植物和它们令人难以置信的习性。

向来性情温顺的开花植物如何演化成了凶残的肉食者？如今，当研究者开始回答这个未解的植物学谜题时，食肉植物再一次迎来了高光时刻。

*译者注：《陆与海》一书中记载道，位于非洲与南美洲的Ya-te-veo以人类为食，这种植物有着短粗的树干，顶部生长着巨大的藤蔓，藤蔓边缘有倒刺，这些倒刺平铺在地上，看上去像是挂着绿色藤蔓的安乐椅。旅行者不管是出于好奇心前去观察，还是在其根茎上休息，都会落入圈套。

自达尔文发表这些发现之后，植物学家、生态学家、昆虫学家、生理学家和分子生物学家就从各个方面探索这些植物：它们能够将猎物溺死在充满液体的腔体中，用具有黏附性的叶片（类似于捕蝇纸）使猎物无法移动，或将猎物囚禁在捕兽夹式的陷阱和水下吸力陷阱中。他们已经详细地记录下植物捕获的猎物和具体的过程，此外还说明了这种奇特的生存方式所带来的益处和代价。

最近，分子科学取得的进展已经帮助研究者理解调控食肉生存方式的核心机制：例如，捕蝇草如何迅速地捕捉，它如何变成植株的“腹腔”去榨取昆虫的汁液，又如何变成“肠道”去吸收猎物的残留物。但还有一个大问题悬而未决：演化如何使这些食性特异的生物具备了食肉的习性？

研究人员不太能从化石中找到相关证据。德国维尔茨堡大学的生物物理学家莱纳·海德里希（Rainer Hedrich）在2021年的《植物生物学年鉴》（2021 Annual Review of Plant Biology）上发表过一篇探索食肉性起源（the origins of carnivory）的文章，他这样写道：相关的化石十分稀少，并且化石不能展示分子层面的细节，因此很难完善解释。DNA测序技术的创新意味着研究者能够以另一种方式处理这个问题：通过寻找与食肉性相关的基因，明确指出那些基因何时何地表达，并追溯它们的起源。

海因里希表示：尽管基因有时的确可以从一种生物转移到另一种生物体内，但没有任何证据表明食肉植物是从那些动物受害者身上劫持了食肉基因，从而获得食肉习性的。事实与此相反，一系列最新发现指出，选配和再利用有着古老功能的内源基因，这在开花植物中十分普遍。

纽约州立大学布法罗分校的植物基因组生物学家维克多·阿尔伯特（Victor Albert）解释道：“生物演化隐秘且灵活。在演化过程中，再利用一些东西总比制造一些新东西容易得多。”

通往捕食之路

尽管听起来有些离奇，在开花植物出现后的1.4亿年间，不同的植物反复演化出食肉性。宾夕法尼亚州的演化生物学家坦尼娅·伦纳（Tanya Renner）表示，这种适应性至少独立出现了12次。

每一次的演化驱动力都是相同的：为必不可少的营养成分寻找替代来源。食肉植物生长在沼泽、营养贫乏的水体或贫瘠的热带土壤中。对植物生长而言至关重要的氮和磷，在这些生境中极其匮乏。含有蛋白质的昆虫和其他的小型无脊椎动物富含氮和磷，同时含有植物生长所需的其他成分。海德里希说：“一株捕蝇草能靠一只大昆虫维持三周生命。如果它能捕捉到许多昆虫，就能长出更多的叶片、形成更多的捕捉器。”

如今，研究人员已经发现了大约800种食肉植物。一些食肉植物（比如猪笼草和许多茅膏菜科的植物）尽管有着精巧的适应性特征，比如光滑的边沿、长着尖端会分泌黏液的刺毛等，这些能力有助于捕食，但植株仍然只是被动地等待猎物上门。还有一些更为主动的食肉植物：一些茅膏菜会向内蜷曲，将猎物轻轻推进捕捉器具有黏附性的中心。还有一些茅膏菜的外围长着快速移动的触手，能迅速将攻击目标置于死地。其中最精妙的就是捕蝇草，它长着灵敏的刺毛和捕捉器，能够分辨是昆虫触碰还是雨滴击打或枯叶掉落，捕捉器还能判断猎物的大小并据此作出反应。

尽管不同植物的捕捉器在形状和捕杀方式上存在较大差异，但都是叶片变态形成，或者就是叶片的一部分。伦纳说道：“这意味着这些植物不仅有不同的营养来源，获取方式也各异。不过，它们主要还是通过叶片而非根茎获取养分。”

叶片如何发挥不像叶片的功能？为了获得答案，研究者们转向交叉混合的组学（omics）技术：即基因组学、转录组学和蛋白质组学。他们将食肉植物的基因组与非食肉植物的基因组进行对比；为携带遗传信息的转录组测序，观察何种基因何时何地开启表达；还拟定蛋白质列表，找出捕捉器进食时会分泌哪些蛋白。

旧基因的新工作

食肉性的很多特征无法对应到具体的基因。但关于消化和吸收（也是其中最惊人的两大习性）的研究，揭示了演化重新调整既有基因用途的过程：将一些基因放在新的位置，赋予另一些基因新的功能、做出不可思议的轻微调整，使相关基因更好地适应新角色。不少研究案例表明，完全独立地演化为食肉者的植物重新调整了相同的基因。阿尔伯特指出，它们在消化肉类方面采取了相同的解决方案。在这些转换中，居于中心地位的是植物古老的防御系统。

20世纪70年代，当时的研究者发现，从捕捉器中采集到的消化液里含有一种酶，在许多植物抗击有害细菌、真菌和食草昆虫的化学防御中，这种酶都发挥着相似的功能。起初，人们并不清楚这些酶是由食肉植物自身合成，还是居住在捕捉器中的微生物制造的。自那以后，植物学家们验证食肉植物确实能够制造许多种酶，也确实发现了几十种。如今迅速且廉价的测序技术使得分子科学家能够识别编码消化酶的基因，还能监测它们在植物捕食以及处理猎物时的活动。

几丁质酶也在此列，这种酶能够分解昆虫外骨骼中的几丁质，还有能分解蛋白质的蛋白酶，以及紫色酸性磷酸酶，它能使植物从业已分解的猎物尸体中吸收有用的磷。上面提到的所有酶都普遍存在于开花植物的防御中，长久地发挥着作用。阿尔伯特说：“当植物开始食用从前避之不及的生物时，产生这些酶的基因重新做了调整。几丁质酶很可能用于防御真菌，真菌的细胞壁中含有几丁质。后来出现了节肢动物，几丁质酶又帮助植物抵御节肢动物。”分解蛋白质的酶也有助于击退攻击者。

演化倾向于使用和改造现存的工具，这种趋势还体现在消化以外的其他习性上。几丁质、蛋白质和 DNA被分解为更小的分子之后，捕捉器必须将它们从外面运输到植物体内。而在一般植物中，吸收养分的任务主要由根负责，转运蛋白持续不断地将养分从土壤运输到植物中。伦纳打趣道：“你可能想不到这些蛋白质还会在叶片中发挥作用。”

这正是海德里希的同事泽克·舍尔策（Sönke Scherzer）在捕蝇草捕捉猎物过程中发现的事实：他最近锁定了两种最关键养分——氮与钾的转运蛋白。为了使叶片能够吸收养分，演化似乎“笼络”了根的基因并让它们投入新的工作。不同之处在于，这些转运蛋白的基因总是在根中活跃表达，但在捕捉器中，只有当养分开始从被分解的猎物流向植株本体时，这些基因才会启动。

所有食肉者的运作方式

基因选配（co-option）是演化创新中的重要推动者，并且总是以细胞分裂阶段偶然的基因倍增为起点。大多数倍增的基因不服务于任何目的，最终会消失。如果闲置的基因获得有用的突变，它们就可以准备好发挥新的功能。阿尔伯特表示：“基因倍增总在发生，有时会表现出很强的适应性。”食肉植物或许就是以这样的方式演化出了食肉的能力，至少目前经过基因分析的那些食肉植物是这样的。

更令人惊喜的是，研究人员检测任何新出现的食肉植物时都会发现，演化总是作用于相同的基因。

2017年，海德里希的同事兼合著者（文章也收录在2021年《植物生物学年鉴》中）、演化生物学家福岛健儿（Kenji Fukushima）加入了阿尔伯特和一个国际团队，研究一种生长在澳大利亚的食肉植物，为其基因组测序。这种植物名为土瓶草（Cephalotus follicularis），类似于许多食肉植物，它也用壶状的捕虫笼捕捉猎物（这种植物的捕虫笼小且矮胖，笼口处呈多齿的唇状），但在APG分类中被列为单独的一个科。

土瓶草是澳大利亚独有的一种猪笼草，只生长在该国西南角的泥炭质沼泽中。对这一物种的基因分析揭示了不同食肉植物的独立演化之路：通过选配（co-opt）和再利用相同的基因来获得食肉技能。| H. ZELL / WIKIMEDIA COMMONS

该研究团队发现了许多与食肉性的不同方面相关联的基因：从植物如何吸引猎物，到如何使得捕虫笼内部十分光滑，以至于昆虫无法逃脱。他们在土瓶草和其他三种没有关联的物种——翼状猪笼草（Nepenthes alata，一种亚洲的猪笼草）、北美洲猪笼草紫瓶子草（Sarracenia purpurea）和阿帝露茅膏菜（Drosera adelae）中探测消化酶的起源，然后获得了极其令人惊喜的发现：这些食肉植物都再次利用了同一种古老的酶——早先在捕蝇草的相关研究中就发现过。这5个物种呈现出了3条独立的演化路径。阿尔伯特指出，这是趋同演化的典型案例。这表明，食肉植物的演化路径是有限的。

通过更加深入的研究，福岛发现，趋同演化不仅仅通过选配相同的基因来实现。一旦酶开始承担与食肉性相关的新角色，它们就会继续演化：会交换一部分氨基酸从而增强自身的催化活性，或是在不适宜分解蛋白质的化学环境中延长活性。福岛发现，这些独立演化出现的食肉植物都置换过相同的氨基酸。

败兴之事

随着对食肉植物的持续探索，研究者发现了更多的酶。“但我们一次又一次发现，它们在亲缘关系较远的物种中发挥着相似的功能。”伦纳这样说道，她正带领团队研究基因选配在食肉植物演化中所扮演的角色。尽管这一发现印证了食肉植物是以相同的方式获得了新的消化技能，但人们也越发怀疑，通过“让正确的基因适时开启”来调控整个过程的这一重要机制，也许并不都是这样演化出来的。

捕蝇草是目前研究得最透彻的食肉植物，人们清晰地掌握了它们的捕捉和消化过程。如果一只不够警觉的昆虫落在它的某个捕捉器上，触碰到一根感觉毛（sensory hair）就触发了一个电信号。如果触发了第二根感觉毛，那就证明它是猎物，不是一粒尘土或一片枯叶。如此一来，捕捉器就会迅速关闭。

昆虫挣扎时会激发更多的电信号。捕捉器也开始制造一类化学物质——茉莉酸*，这种物质能够释放信号让捕捉器关闭边缘，并激活多种酶的合成。昆虫的尸体被分解之后，捕捉器会分泌更多的酶，并开始制造运输养分的转运蛋白，这一过程也由茉莉酸调控。这一套机制继承自植物防御系统，该系统就是以发送电信号的方式来对一只昆虫的攻击作出回应，以此提醒附近的细胞提高警觉——在这一过程中，茉莉酸水平升高，进而激活防御蛋白基因的表达。

*译者注：茉莉酸参与到调节植物的生长、发展、对非生物逆境的耐受性、抵御病原体感染以及昆虫攻击等生理过程中。近来，研究者们发现茉莉酸在食肉动物中扮演着新的角色，在这些植物中，茉莉酸能够激发消化腔的形成，能够调节酶的生产，以应对来自不同猎物的刺激。

这在开花植物中普遍存在，所以在促成肉食性演化的相关假说中，茉莉酸的防御反应是其中极有竞争力的备选之一。事实上，如伦纳所言：“我们最初预测，所有食肉植物的调控程序都是相同的。”研究表明，猪笼草属的猪笼草、茅膏菜以及捕蝇草确实有着相同的调控系统，但这三者的亲缘关系相近，因此并不令人意外。然而，看看这三类植物之外的其他植物，看看时常被忽视的捕虫堇，大千世界还隐藏着无限可能。

捕虫堇是种外表低调的植物，有着莲丛状的叶片，上面覆盖着能够分泌黏液和消化酶的细小纤毛。尽管一些捕虫堇能够向内蜷曲叶片的边缘、用致命的黏稠物质覆盖更多的昆虫，但大部分捕虫堇是完全被动的。捷克共和国帕拉茨基大学的安德烈·帕夫洛维奇（Andrej Pavlovič）就在他的生物物理学实验室中研究这类植物，2020年一经报道，捕虫堇便开始受到越来越多的关注。

帕夫洛维奇和他的同事发现，当他们慷慨地给捕虫堇喂食果蝇之后，捕虫堇会合成大量的酶，其中的大多数与其他食肉植物分泌的相同。截至目前还无异议。然而，检测茉莉酸在指导酶的合成中所扮演的角色时，情况十分不同。

就像在其他开花植物中一样，茉莉酸会精心调控捕虫堇的防御应激反应。该团队用针猛刺叶片10到15次，模仿昆虫对植物的攻击，这促使叶片合成了大量的茉莉酸。但是，直接放上猎物并没有触发任何回应。研究团队还尝试了另一种隐秘的手段：直接往叶片上喷洒茉莉酸。在捕蝇草和茅膏菜的研究中，这样做会促使植株合成大量的消化酶，而在捕虫堇这里，几近于无。

因此，捕虫堇以不同的方式完成捕食和消化，尽管我们还没弄清楚到底是怎么一回事。伦纳表示：“捕虫堇让我们困惑不已。令人好奇的是，到底有多少种食肉植物演化出了它们独有的方式。”

如果达尔文还在世，面对萦绕在这些“最令人称奇的植物”周围的谜题，他会立即投身钻研。也许他并不熟悉现代的技术手段，也会为每秒钟可以获取的信息量而震惊不已。但谈及设计实验检测理论，他一定驾轻就熟。伦纳表示：“基因组测序、对相关的基因进行计数和分析，这远远不够。还需要进行实验，去弄清楚基因到底做了什么，它们又是如何工作的。”

这意味着研究人员要主动喂养处于饥饿状态的植物。达尔文曾用烤肉、白煮蛋、奶酪、豌豆和其他含有蛋白质的食物碎屑喂养温室中饥饿的植物。如今，喂食清单常由听起来不那么令人反胃的“基底物”组成，其中含有精确定量的氮——除此之外，这个实验思路对达尔文来说可再熟悉不过了。

作者：Stephanie Pain | 翻译：Muchun

校对：FF | 编辑：杨银烛

封面：jisu choi | 排版：光影

原文：